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El "Quenta Silmarillion" refiere que, en la Primera Edad del Sol, Morgoth, el Enemigo Oscuro, se escondió en las mazmorras de Angband y elaboró sus más destacados engendros a base de fuego y brujería. El resultado fueron unas obras maestras del genio de Morgoth en forma de grandes gusanos que se llamaron dragones. Los hizo de tres tipos: unos eran grandes serpientes que se deslizaban por el suelo, otros estaban dotados de patas y otros volaban mediante alas como de murciélago. Cada uno de estos tipos podía ser a su vez de dos clases: los dragones fríos, que luchaban con dientes y garras, y los prodigiosos dragones de fuego urulóki, que lo destruían todo mediante bocanadas de fuego. Todos eran encarnaciones de los espíritus malignos de hombres, elfos y enanos, y por eso perseguían la destrucción de estas razas.

Los dragones constituían en sí mismos enormes arsenales que luchaban por los objetivos e Morgoth. Los reptiles eran enormes en cuanto a tamaño y poder, y estaban protegidos por escamas de hierro impenetrable. Sus dientes y uñas eran como jabalinas y estoques, y podían aplastar con la cola los escudos de cualquier ejército. Los dragones alados barrían el territorio sobre el que volaban con vientos huracanados y los dragones de fuego lanzaban llamaradas verdes y escarlata que lamían la Tierra y destruían todo lo que encontraban a su paso.

Amén de una enorme potencia, los dragones tenían poderes más sutiles. Estaban dotados de una vista más aguda que la del halcón y no se les escapaba nada de lo que veían. Tenían un oído que captaba la más ligera respiración del enemigo más silencioso y un sentido del olfato que les permitía identificar a cualquier criatura por el más tenue olor de su carne.

La inteligencia de los dragones era célebre, lo mismo que su pasión por idear y resolver acertijos. Descendían de las serpientes y, por lo tanto, su ingenio y su sabiduría alcanzaban cotas elevadísimas; pero eran insensatos, pues su inteligencia iba acompañada de vanidad, glotonería, avaricia, falsedad e irritabilidad.

Puesto que los principales elementos constitutivos de los dragones eran el fuego y la magia, rehuían el agua y preferían la oscuridad a la luz del día. La sangre de dragón era un veneno negro y mortal, y los vapores de sus entrañas eran de azufre ardiente y cieno. Sus cuerpos emitían siempre un duro brillo de piedra preciosa. Su risa era cavernosa y estremecía hasta a las propias montañas. Los ojos de los dragones lanzaban rayos de luz de color rubí y, cuando estaban furiosos, relámpagos encarnados. Hablaban con crueles voces ásperas que, combinadas con la intensidad de sus ojos de serpiente, invocaban el conjuro del dragón, el cual inmovilizaba al enemigo desprevenido y le hacía desear someterse a la pavorosa voluntad de la bestia.

El primero de los dragones de fuego, el urulóki creado por Morgoth en Angband, fue Glaurung, Padre de los Dragones. Tras sólo un siglo de incubación y crecimiento en las cavernas, Glaurung salió hecho una furia por las puertas de Angband a un mundo aterrorizado. Aunque no pertenecía a la raza alada que aparecería más tarde, Glaurung fue el mayor terror de su tiempo. Incendió y arrasó la tierra de los elfos en Hithlum y Dorthonion antes de que lo expulsara Fingon, príncipe de Hithlum. No obstante, Morgoth estaba descontento con Glaurung por su impulsividad, pues tenía previsto que el dragón alcanzara todo su poder antes de que apareciera ante un mundo desprevenido. Para Glaurung, este ataque no fue sino una mera aventura de adolescencia, un juego para poner a prueba sus poderes. Aun con lo terrible que resultó para los elfos, su fuerza apenas había empezado a desarrollarse y su armadura de escamas todavía estaba demasiado blanda como para repeler el asalto de cualquier arma. Así pues, Morgoth retuvo a Glaurung en Angband durante otros dos siglos antes de soltar al urulóki, lo cual sucedió al principio de la cuarta batalla de las guerras de Beleriand, que pasó a conocerse como batalla de la Llama Súbita. Glaurung, el gran gusano, en todo su esplendor, acaudilló las fuerzas de Morgoth en el enfrentamiento contra los elofs de Beleriand. Gracias a su gran tamaño y a la acción de sus llamas fue haciendo mella en los ejércitos enemigos y, con los demonios de Morgoth, los balrogs y negras legiones de incontables orcos, rompió el sitio de Angband y llevó la desesperación a los elfos.

En la quinta batalla, llamada batalla de las Lágrimas Innumerables, Glaurung provocó una destrucción todavía más terrible, pues entonces (a la misteriosa manera de los dragones) había engendrado ya una prole de dragones de fuego y dragones fríos menores que lo sucedieran en su quehacer guerrero. Así, un gran ejército de elfos y hombres sucumbió a su embestida y nadie, salvo los enanos de Belegost, que habían acudido a luchar contra el enemigo común, fue capaz de resistir la llama del dragón.

Morgoth usó asimismo a Glaurung para conservar los territorios de los que se apoderaba. Pero la fuerza bélica no era el único poder de este monstruo. Sometió igualmente a muchos mediante el poder cegador de su ojo de serpiente y su hipnótico embrujo.

Años después de que Glaurung hubiera saqueado y desolado el reino de Nargothrond, cuenta el "Narn i Hîn Húrin" que fue abatido por el mortal Túrin Turambar, pues este hijo de Húrin se acercó furtivamente al dragón de fuego y le clavó la espada Gurthang en el vientre; pero Túrin murió también a causa del veneno de la sangre negra y de la ponzoña que destilaron las últimas y malignas palabras del dragón.

Si bien llamaban a Glaurung Padre de los Dragones, el mayor dragón que existió jamás en el mundo fue uno llamado Ancalagon el Negro. Su nombre significa "mandíbulas que se precipitan" y su majestad devoradora aplastó al ejército del oeste en la Gran Batalla y en la guerra de la Cólera al finalizar la Primera Edad del Sol.

Ancalagon fue el primer dragón de fuego alado, y él y otros de esa especie salieron de Angband como nubes tempestuosas de viento y fuego en los últimos momentos de la defensa del reino de Morgoth.

Aquélla fue la primera vez que el mundo vio dragones alados, y durante algún tiempo los enemigos de Morgoth, el Enemigo Oscuro, permanecieron ocultos. Sin embargo, las águilas y todas las aves guerreras de la Tierra salieron del oeste junto con el buque alado Vingilot y el guerrero Eärendil.

La batalla aérea duró bastante, pero al final Eärendil se impuso, Ancalagon fue derribado y los dragones de fuego murieron o huyeron. Así terminó la guerra de la Cólera y Morgoth perdió definitivamente el poder.

Tan grande fue la derrota de los dragones en la Gran Batalla que las historias de la Tierra Media no vuelven a hablar de ellos hasta la Tercera Edad del Sol. En aquella época habitaban los eriales del otro lado de las Montañas Grises del Norte y, según se dice, su enorme codicia los condujo a las grandes riquezas acumuladas por los Siete Reyes de los enanos.

El más poderoso de los dragones de las Montañas Grises era el llamado Scatha el Gusano, que hizo salir aterrorizados a los enanos de sus moradas, pero un príncipe de los hombres le hizo frente y lo mató. Era éste el guerrero Fram, el hijo de Frumgar, caudillo de los éothéod. Sin embargo, no fue más que una liberación temporal del terror que asediaba las montañas, pues al cabo de un tiempo muchos dragones fríos regresaron allí. Si bien la defensa de los enanos fue larga y valiente, éstos eran muy inferiores; uno a uno sus guerreros fueron cayendo y las Montañas Grises y todo su oro quedaron en manos de los dragones.

Las cronologías de las Tierras Occidentales señalan que en el siglo XXVIII de la Tercera Edad llegó al gran reino de los enanos de Erebor, la Montaña Solitaria, el más poderoso dragón del período, procedente del norte. Este dragón de fuego, llamado Smaug el Dorado, era enorme y tenía alas de murciélago y un veneno letal para los enanos y los hombres.

Con una abrasadora llama, Smaug destruyó la ciudad de los hombres de Valle y derribó la puerta y la muralla del reino de los enanos de la Montaña Solitaria. Los enanos huyeron o murieron y Smaug se apoderó de las riquezas del lugar: oro y piedras preciosas, mithril y plata, gemas élficas y perlas, así como los cristales de esmeralda, zafiro y diamante de múltiples caras.

Smaug dominó Erebor sin ninguna oposición durante dos siglos. No obstante, en el año 2941 llegó a la montaña un grupo de aventureros; eran doce enanos conducidos por el legítimo rey de Erebor, Thorin Escudo de Roble, y un mercenario hobbit llamado Bilbo Bolsón. Los aventureros se aproximaron al dragón sin ser vistos y se quedaron pasmados, pues Smaug era mucho más grande de lo que se habían imaginado y emitía un resplandor aureorrojizo de rabia reptil.

Como todos los de su raza, llevaba una armadura de escamas de hierro impenetrable, pero también había tomado la precaución de protegerse el blando vientre: mientras yacía tranquilamente sobre su tesoro, dejaba que los diamantes y las gemas duras se le incrustaran en la carne y de esta forma se cubría la única zona vulnerable. Sin embargo, gracias a su astucia, el hobbit Bilbo Bolsón descubrió un punto del amplio pecho de la bestia que no estaba protegido por las piedras preciosas y en el cual podía clavar el afilado acero.

Al verse increpado por los aventureros, su furia se desencadenó y lanzó el fuego contra la tierra.

En venganza, se fue a Esgaroth, a orillas del Lago Largo, pues los hombres del lago habían ayudado a los aventureros. Pero allí vivía un hombre del norte, fuerte y valiente, llamado Bardo el Arquero, que, conociendo el secreto de la debilidad del dragón, clavó una flecha negra en el único punto vital de la bestia. El dragón empezó a chillar de un modo increíble y cayó del cielo envuelto en llamas. Así murió Smaug el Dorado, el más poderoso dragón de la Tercera Edad.

Se rumoreó que los dragones continuaron habitando el Desierto del Norte, que se extendía más allá de las Montañas Grises, durante muchos siglos, pero ninguna de las narraciones de la Tierra Media que ha llegado hasta los hombres vuelve a hablar de estos malvados y a la vez magníficos seres.